Sebelum beraksi untuk Feyenoord, Dudek bermain untuk for Sokół Tychy di Poland. Dalam tahun 1996, Dudek dibeli oleh Feyenoord Rotterdam. Dalam tahun pertama, dia hanya menjadi penjaga gol simpanan Feyenoord di belakang Ed de Goey.

Apabila Ed de Goey meninggalkan Feyenoord untuk bermain di Chelsea F.C., Dudek diberikan kepercayaan oleh pengurusan Feyenoord untuk menjadi penjaga gol utama pasukan Feyenoord, dan mulai tahun 1997, Dudek menjadi pehnjaga gol pilihan Feyenoord.

Liverpool

Liverpool membeli Dudek pada 31 Ogos, 2001 untuk menggantikan Sander Westerveld. Dudek juga kerap beraksi untuk Poland, tetapi tidak dapat menunjukkan aksi yang baik semasa kejohanan Piala Dunia 2002 di Korea dan Jepun.

Selepas membuat kesilapan besar semasa perlawanan menentang Manchester United dan beberapa permainan lain , Dudek digugurkan daripada kesebelasan utama Liverpool dan digantikan dengan Chris Kirkland. Namun demikian, Dudek mendapat kembali tempatnya di dalam kesebelasan utama selepas Chris Kirkland mendapat kecederaan. Dudek terus menjadi penjaga gol pilihan utama sehingga ketibaan Jose Reina dalam tahun 2005.

Gaya permainan Dudek dikatakan agak ranggi (flamboyant) dan melebih-lebih (exaggerated). Gaya ini menyebabkan Dudek kadang kala membuat kesilapan besar yang menyebabkan Liverpool kehilangan mata dan akhirnya menyebabkan Dudek jatuh di belakang Jose Reina dan Scott Carson di Anfield.

Pada 25 Mei 2005, Dudek kembali menjadi wira Liverpool selepas persembahan tidak menentu di Istanbul semasa beraksi menentang A.C. Milan dalam perlawanan akhir Piala Eropah. Milan menjaringkan 3 gol dalam separuh masa pertama dan Dudek tidak berupaya menghalang A.C. Milan dalam separuh masa pertama. Tetapi pada separuh masa kedua, Liverpool menyamakan kedudukan. A.C. Milan bertubi-tubi menyerang gol Liverpool. Di saat-saat akhir permainan masa tambahan, Dudek bertindak cemerlang menahan sebanyak dua kali berturut-turut percubaan gol oleh Andriy Shevchenko, yang sekiranya masuk pasti menjadi gol kemenangan A.C. Milan.

Ducek kemudiannya membantu Liverpool menjuarai Piala Eropah apabila dapat menampan dua sepak penalti Milan. Dudek membuat helah dengan melanggar-longgarkan lutut (kini dipanggil Dudek Dance) untuk mengganggu tumpuan pemain A.C. Milan. Dalam temu ramah selepas permainan, Dudek menyatakan dia mendapat ilham daripada Bruce Grobbelaar, yang membuat akis sama semasa perlawanan akhir Piala Eropah tahun 1984 apabila Liverpool menentang A.S. Roma di Rome.

Selepas perlawanan akhir tersebut, Dudek mendapat kecederaan siku menyebabkan tempat beliau digantikan oleh Jose Reina. Jose Reina dibawa oleh Rafael Benitez dari Villarreal CF. Rafa Benitez meminati Jose Reina, kerana menunjukkan bakat besar walaupun umurnya masih muda. Seemnjak itu, Dudek hanya beraksi sekali sahaja dengan pasukan simpanan. Pada penghujung musim 2005-2006 Dudek diberi peluang bermain di gawang gol menggantikan Jose Reina yang digantung 3 perlawanan (Jose Reina mendapat kad merah selepas menolak jatuh Arjen Robben semasa perlawanan menentang Chelsea F.C.) dan 2 lagi perlawanan di penghujung musim 2006.

Dalam tahun 2004, Pope John Paul II, yang merupakan seorang penjaga gol semasa zaman mudanya, bertemu dengan ahli pasukan kebangsaan Poland. Pope John Paul II memberitahu bahawa beliau memang minatkan Dudek dan dan menonton perlawanan apabila Liverpool bermain.